סיפור בלעם ואתונו תופס 14 פסוקים בלבד (במדבר כ"ב, כב-לה) בתוך הסיפור הגדול על בלק ובלעם, המשתרע על פני 95 פסוקים.
אף על פי כן משך חלק זה של הסיפור את תשומת לבם של פרשנים ולומדים במשך הדורות באופן יוצא דופן.
הטעמים לכך ברורים: בחלק זה מתוארים כמה וכמה דברים המעוררים פליאה, ובמהלכה מתעוררות בלב הקורא כמה קושיות.
כידוע, דרכו של ר"י אברבנאל לפתוח את פירושו ליחידה המתפרשת על ידו בסדרת קושיות, שעליהן הוא עונה במהלך הפירוש. לסיפור בלק ובלעם הוא מקדים 24 שאלות, ומתוכן מתייחסות 11 לסצינת האתון.
ניתן לחלק את השאלות הנוגעות לסצינה זו לשני סוגים: הסוג האחד כולל שאלות על היחס של סצינת האתון אל הסובב אותה מלפניה ומלאחריה, והסוג האחר כולל שאלות על המתואר בה עצמה.
נציג את השאלות העיקריות שבכל סוג, ונתחיל בשאלות ביחס להקשר שבו מצויה פרשת האתון בתוך הסיפור הכולל.